500年前，东方大陆妖邪横行，百姓饱受苦难。正义之士祁无极率领众妖师，于巅峰谷斩杀妖帝，换来世间安宁。然而，妖帝之血化作业火冥海，将大陆分割为伏龙、千羽、巨轮三国。为守护苍生，妖师们以赤珠设下结界，维系了长达500年的和平。
直到一颗赤珠突然损坏，平静的局势再度被打破。伏龙国派少年妖师祁晓轩寻找新的赤珠，途中赤珠却被山野小痞虎子偷走，并意外被他吞入体内。就这样，性格一冷一热、初次相遇并不愉快的两人被命运紧紧联系在一起。从除妖时舍身相救，到逐渐抛开偏见、加深彼此了解，他们在一次次并肩作战中建立起深厚情谊。
虎子因体内强大的妖力饱受争议，晓轩为了维护他甚至不惜违逆父亲。然而在国御妖师比赛的关键时刻，受体内“双生元神”诅咒影响的晓轩却不得不对虎子刀剑相向。经历决裂的至暗时刻后，两人在追查疑案、斩妖除魔的过程中再次并肩，误会也在默契配合中逐渐消散，友谊变得更加坚定炽烈。
随着伏龙危机、千羽劫难和巅峰之战接踵而来，层层谜团不断浮现。虎子与晓轩携手面对一个又一个艰难时刻，而所有事件背后，似乎始终隐藏着一双无形之手。
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